霍金斯第一次引人注目的银幕演出是2002年在迈克·李的电影《折翼天使》（又译：一无所有 All or Nothing）中饰演萨曼莎（Samantha）。2004年在《夹心蛋糕》（Layer Cake）中饰演Slasher。她第一个主要的电视角色是受到英国电影电视艺术学院（British Academy of Film and Television Arts ）提名的《指匠情挑（Fingersmith）》中的程苏珊（Susan Trinder），这部BBC迷你电视剧是根据莎拉·沃特斯（Sarah Waters）的同名小说改编的。她还与伊美尔达·斯汤顿（Imelda Staunton）联合主演了《地下观音》（又译：维拉·德雷克 Vera Drake）。她还于同年饰演了BBC的改编剧帕特里克·汉密尔顿（Patrick Hamilton）的《蓝天下的两万条街》（Twenty Thousand Streets Under the Sky）中的酒馆女招埃拉一角。因为比较喜欢搞笑，霍金斯在BBC的重磅作品《小不列颠》（Little Britain）中还出演了三集，并加盟BBC广播4台《Ed Reardon's Week》，还为BBC的广播剧《Concrete Cow》做编剧以及声音演出。2006年，霍金斯重新回到舞台剧舞台，在皇家宫廷剧院(Royal Court Theatre)演出布特沃斯(Jez Butterworth)的戏剧《在温特林》(The Winterling)。2007年，她领衔主演了简·奥斯丁的《劝导（Persuasion）》。2008年，是霍金斯银幕生涯的转折点，与迈克·李三度合作被“扶正”做女主角的她在《无忧无虑》中扮演一个幽默乐观的小学教师波比，出色的演绎为她赢得了柏林电影节和金球奖等国际级别的影后桂冠。2014年，霍金斯凭借《蓝色茉莉》获得奥斯卡最佳女配提名。