2006年的时候，甫出道的冈田还在小打小闹地跑龙套，拍摄日本工学院专门学校的广告而出道。2007年4月20日，参与拍摄的电视剧《生徒诸君！》在日本首播。7月3日，参与拍摄的电视剧《花样少男少女》在日本首播。7月28日，主演的电影《天然子结构》在日本上映，饰演大泽广海。2008年3月15日，主演的电影《吹奏吹奏乐乐》在日本上映。7月21日，参与拍摄的电视剧《太阳与海的教室》在日本首播，饰演根岸洋贵。12月20日，与山下理绪、木野花、田中哲司等主演的电影《魔法使的条件》在日本上映，饰演绿川豪太。2009年2月21日，与北乃纪伊、仲里依纱、成宫宽贵等主演的电影《前路漫漫》在日本上映。3月14日，主演的电影《夏威夷少年》在日本上映，饰演玲雄 。5月23日，与加濑亮、小日向文世、吉高由里子等主演的电影《重力小丑》在日本上映，饰演奥野春，该剧还是直木奖候选小说的电影版。凭借在该剧出色的表现，赢得了日本奥斯卡、报知、运动日刊、蓝丝带等一系列电影奖的新人奖 。8月1日，与夏帆等主演的电视剧《粉红系男孩》在日本首播，饰演正宗飞鸟 。10月24日，与井上真央、杉本哲太、原田夏希等主演的电影《属于你的我的初恋》在日本上映，饰演垣野内逞 。年末于亚细亚大学管理学院休学。2010年6月5日，参与拍摄的电影《告白》在日本上映，饰演寺田良辉 。9月11日，主演的电影《恶人》在日本上映，饰演增尾圭吾 。10月22日，与苍井优主演的电影《雷樱》在日本上映，饰演清水齐道 。2011年4月23日，与与仲里依纱、市村正亲、小泽征悦等主演的电影《怪医黑杰克》在日本上映。5月28日，与堤真一、绫濑遥、中井贵一等主演的电影《丰臣公主》在日本上映 。11月19日，与荣仓奈奈等主演的电影《彼时生命》在日本上映 。2012年1月，与松山健一、深田恭子、玉木宏等主演的电视剧《平清盛》在日本首播，首次演出大河剧并兼任旁白解说，为大河剧史上最年轻的旁白 。1月16日，与中谷美纪、加藤爱、长谷川博己等主演的电视剧《神圣的怪物们》在日本首播，饰演司马健吾 。5月5日，与小栗旬、麻生久美子、堤真一等主演的电影《宇宙兄弟》在日本上映，饰演南波日日人 。9月1日，与绫濑遥等主演的电影《亚子的秘密》在日本上映 。2013年1月6日，参与拍摄的电视电影《ATARU SP ～来自纽约的挑战书！！》在日本首播。9月14日，参与拍摄的电影《ATARU 电影版》在日本上映。10月9日，与堺雅人、新垣结衣等主演的电视剧《legal high 2》在日本富士电视台播出，冈田饰演新人律师羽生晴树。 2014年3月8日，与滨田岳、深田恭子、渡边大等主演的电影《伟大的咻啦啦砰》在日本上映 。5月24日，与忽那汐里、佐野史郎等主演的电影《哦！爸爸们》在日本上映，为继《夏威夷男孩》后，睽违五年来再次的单独电影主演，也是第三次出演知名作家伊坂幸太郎的作品 。2015年8月，新垣结衣主演的电视剧《掟上今日子的备忘录》追加卡司，冈田将生饰演隐馆厄介一角。参演改编自清水玲子同名漫画的真人电影《秘密 THE TOP SECRET》 。2016年，主演NTV春季日十档期的新剧《我是宽松世代怎么了》 。参演佐藤健主演的电影《何者》 。2017年，参演《银魂》真人电影版 。