蒂莫西-奥利芬特并不算是一位凭借出演美剧走红后进军大银幕的演员，他从刚进踏入演员这一行开始就开始同时接拍电影和电视剧。 1996年他得到了处女作影片《The First Wives Club》中的一个小角色，此后出演过《Scream 2》中内芙·坎贝尔的朋友。 1998年，奥利芬特出演的二战题材的电视电影《When Trumpets Fade》广受好评，之外热门剧集《Sex and the City》“Valley of the Twenty-Something Guys“里的客串亮相也令人难忘；接下来他所扮演的毒贩Todd成为道格·里曼影片《Go》中最光彩夺目的一环，为他带来了2000年的Young Hollywood Awards以及更多的演出机会，包括在《伤心人俱乐部》中出演一位同性恋摄影师、《极速60秒》里追踪尼古拉斯·凯奇饰演的偷车大盗的侦探、《Auggie Rose》里面死者的前狱友等等。 2001年奥利芬特还出现在了两部轻松的影片中，卖座的青春喜剧《Head Over Heels》以及妙想天开的《Rock Star》。 在演艺圈摸爬滚打多年之后，奥利芬特在2004年获得一个证明自己的机会，他在HBO制作的《朽木》(Deadwood)中饰演一位性格复杂的警长，这也是他至今为止最为观众所熟知的电视形象。之后奥利芬特接连出演了几部颇为成功的电影，在《邻家女优》(The Girl Next Door)和《抓与放》(Catch and Release)中他都有重要戏份，2007年《虎胆龙威4》(Live Free or Die Hard)中他饰演大反派与布鲁斯-威利斯上演对手戏，同年游戏改编电影《杀手代号47》(Hitman)中他更是担任男一号。之后加盟ABC热门新剧《第二人生》 。2009年主演加拿大导演加里·叶茨的犯罪喜剧电影《高品质生活》上映 成为一位高产电影演员的同时奥利芬特也没有放松电视剧这一块，他曾在《以法之名》(Damages)中担任轮换角色，2010年出演电影新版《杀出狂人镇》这也是奥利芬特继2007年的《虎胆龙威4》之后，扮演的又一个重要角色 ，更是加盟《火线警察》(Justified)一剧担任男主角。 饰演是一个19世纪风格，举止谦和有礼的硬汉法警并获得美国“评论家选择奖”剧情类最佳男主角奖 。同年客串《办公室》饰演一名不怎么有道德的销售推销员。 2015年加盟电影《斯诺登》饰演一位中情局特工日内瓦。 该片已于2016年9月16日美国上映。