2002年，卡梅隆·莫纳汉出演了自己的电影处女作《The Wishing Stone》，他在剧中饰演了Alex 。2003年，他在马修·布罗德里克、克里斯汀·肯诺恩斯主演的电视电影《欢乐音乐妙无穷》中饰演了Winthrop Paroo ，他也凭借此剧提名青年艺人大奖电视电影、迷你剧或特别剧最佳年轻男配角 。2004年，在美剧《马尔柯姆的一家》的第五季和第六季中客串了Chad，他也因为此剧获得青年艺人大奖连续剧最佳反复出现年轻男演员奖 。2005年，他在连续剧《耐德的中学校园生存手册》客串表演并提名青年艺人大奖剧情或喜剧类连续剧最佳客串年轻男主演 。2007年，卡梅隆·莫纳汉第一次主演了电影，在《骷髅岛的秘密》饰演了三位主角之一的Bob Andrews 。2009年，他在《危机边缘》和《超感警探》等六部连续剧客串演出 。2011年，他在美剧《妙女神探》中客串演出并凭借此片获得青年艺人大奖连续剧18到21岁最佳客串男主演的提名 。这一年，他还开始在美剧《无耻之徒》中饰演常驻角色Ian Gallagher，Gallagher一家的同性恋二儿子 。2014年，卡梅隆·莫纳汉在导演菲利普·诺伊斯执导的电影《赐予者》，这部电影由同名小说改编，他在剧中饰演乔纳斯的好友Asher 。