早在大学时期，乔纳·希尔便开始编写剧本并在纽约市的黑白酒吧表演，这段经历不仅锻炼了他的基础写作和演出技能，也让他意识到电影是他真正的梦想。幸运的是乔纳·希尔与达斯丁霍夫曼的两个孩子是挚友，他通过他们的引荐认识了达斯丁·霍夫曼，获得《我爱哈克比》的演出机会由此出道 。出道后乔纳·希尔在贾德·阿帕托的电视系列中担任了一个小角色。虽然电视剧没有被播放，但他因此加入了阿帕托帮。在2005年的《40岁老处男》中，他扮演了一个出场只有几十秒的想买高跟鞋的怪小孩，《一夜大肚》中他变成了为塞斯·罗根出馊主意的损友 。在参演阿帕托帮作品之间他还与曾经的室友贾斯汀·朗合作了校园喜剧《录取通知》。2007年，阿帕托拍摄了由塞斯·罗根酝酿已久的电影《太坏了》， 希尔幸运的获得了男主角的演出机会，扮演少年塞斯 。2008年，他为动画片《霍顿与无名氏》配音 ，参与一系列电视演出以及《忘掉萨拉-马歇尔》中客串服务生。 2009年，希尔加盟了阿帕托与亚当·桑德勒联合的喜剧《滑稽人物》 。2010年，希尔出演了自己首部独立电影温馨家庭轻喜剧《塞莱斯》 ，之后与拉塞尔·布兰德担纲主演了《前往希腊剧院》 。而他参与配音的《驯龙高手》和《超级大坏蛋》也先后上映 。2011年，希尔出演的剧情片《点球成金》虽然票房成绩平平，却斩获6项奥斯卡提名，希尔荣获金球奖和奥斯卡奖最佳男配角提名 。2012年，他与查宁·塔图姆回归喜剧，出演《龙虎少年队》，该片周五上映当天收获了1310万美元 。7月，他与本·斯蒂勒的《街坊哨兵》公映。2012年底昆汀·塔伦蒂诺的《被解放的姜戈》以及2013年马丁·斯科塞斯的《华尔街之狼》都出现他的身影 。2014年6月13日，乔纳·希尔与查宁·塔图姆主演的电影《少年龙虎队2》在北美上映 。2015年，查宁·塔图姆和乔纳·希尔将回归《龙虎少年队3》 。