2006年，艾丽·坎伯尔以演员身份出道，在电视短片《Sexual Intercourse: American Style》中客串 。2007年，她在电视电影《Redeeming Rainbow》饰演了Shelly 。2009年，艾丽·坎伯尔开始在NBC的美剧《办公室》中饰演Erin Hannon并成为常驻角色一直到剧终 ，她也凭借此剧4次获得美国演员工会奖最佳演员群戏的提名 。2010年，在由索菲亚·科波拉执导，斯蒂芬·多尔夫和艾丽·范宁领衔主演的电影《在某处》中饰演了一个小配角Claire 。2011年，她在克里斯汀·韦格主演的电影《伴娘》中饰演了Becca ，她凭借此片中集体表演提名美国演员工会奖和广播影评人协会奖的最佳演员群戏 。2012年，她和电影《伴娘》的演员克里斯汀·韦格、玛娅·鲁道夫、梅丽莎·麦卡西、萝丝·拜恩和温迪·麦克伦敦-考薇一起成为了奥斯卡颁奖嘉宾 。2014年，她在卡梅隆·迪亚茨和杰森·席格尔主演的电影《性爱录像带》中饰演Tess 。